在《剧场版物怪：唐伞》的激烈对决后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，这次他来到了大奥的内庭。先前事件过后，这里正经历一场动荡。出身名门的女子大友牡丹（户松遥配音）接替歌山成为新任总管，并开始推行一种严谨而平衡的领导方式。这种高压政策逐渐加剧了她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系日益紧张，两人之间的裂痕日益加深。天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人，一场突如其来的事件却彻底颠覆了富贵的命运。她产下了一个被视为“不祥之子”的婴儿，被年长重臣大友（堀内贤雄配音）视为威胁，从而成为一场权谋阴谋的目标。在男权体制编织的权力之网中，利益冲突与掩盖真相的手段迅速失控。与此同时，奇怪的事件接连发生，人们无故自燃，瞬间化为灰烬。卖药郎怀疑是物怪作祟，展开调查。然而，他所面对的，是一种神秘而不断变化的群体性...

新的创作者阵容也将参与描绘，《暗芝居》系列中屈指可数的令人毛骨悚然的故事和怪异将演绎出前所未有的恐怖。和主题一样，余味让人不适的毛骨悚然的感觉也很出色。那个讲纸芝居的大叔又准备了新的纸芝居故事。这次令人身心冻结的恐怖纸芝居是以“残”为主题的各种奇奇怪怪的都市传说。剩下的东西，被剩下的东西。剩下的东西里是有福气呢，还是……？潜藏在身边的事情中的黑暗，描绘出了恐怖。

我们需要一个改变命运的机会！初中毕业后，绰号“Nekronomiko”的黑野美子开始了她向往已久的主播生涯。在与青梅竹马舞夢坂舞由、对手神乐坂神奈度日的一天，她收到了一个新的VR游戏项目！遇到这款游戏后，少女们开始跑向不可替代的现在——

长寿恐怖动画《暗芝居》新一季将于2025年1月5日在东京电视台放送。本季会讲述各种与“欲”有关的都市传说。制片人兼作画山川典夫声称，本季或将成为暗芝居史上最恐怖的一季。